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Un escargot en sa champignonnière

Une littorine, petit escargot marin des États-Unis, a établi une symbiose très particulière avec un champignon dont elle se nourrit. Elle rejoint ainsi le club très fermé des animaux éleveurs, jusque-là réservé aux insectes.
Certaines espèces d’insectes, parmi lesquelles on rencontre des fourmis, des termites et autres coléoptères, viennent de perdre un monopole évolutif. On considérait le dit monopole comme exclusif. Il réside dans l’étonnante « technique » que ces espèces partagent, bien sûr, avec l’homme : ces invertébrés peuvent, comme l’on sait, très savamment et très méticuleusement faire pousser des champignons. Ces derniers forment, alors, l’objet de leur permanente moisson, et donc leur nourriture essentielle. Or, un nouveau « fermier », totalement inattendu, vient de s’immiscer dans ce club bien étroit des animaux agriculteurs. Il s’agit d’un escargot : un gastéropode marin présent dans les marais salés, ceux qui s’étendent le long des côtes atlantiques du Sud-Est des États-Unis. Cette littorine américaine dont le nom est Littoraria irrorata, et qui vit dans la zone intertidale, est une véritable champignonniste. C’est ce qu’ont découvert deux Américains, Brian Silliman, de l’université Brown, et Steven Newell, de l’université de Géorgie. Ce mollusque est le premier exemple d’un animal éleveur qui ne soit pas compris dans le phylum des insectes.
Comportement singulier
Pour bien mettre en relief l’originalité de ce nouvel arrivant, on peut rapidement rappeler les conditions de ce mutualisme qu’entretiennent insectes et champignons. C’est autour de 40 à 60 millions d’années avant l’homme que trois groupes d’animaux, tous terrestres, ont évolué indépendamment pour arriver à ce comportement champignonniste. Les fourmis du Nouveau Monde, membres de la tribu des Atta, sont certainement celles qui ont provoqué le plus de fascination. On sait qu’elles montrent une capacité contrôlée à cultiver des champignons sur des feuilles qu’elles ont découpées et rapportées au nid. Les « champignons » qu’elles moissonnent forment des masses filamenteuses très semblables aux moisissures du pain. Il s’agit de cultivars, d’espèces de champignons bien domestiquées qu’elles se passent de génération en génération. De la même façon, on rencontre dans les savanes africaines des espèces de termites qui, elles aussi, vivent en symbiose avec des champignons. Certaines d’entre elles, comme celles qui appartiennent au genre Macrotermes, construisent des termitières pouvant atteindre plusieurs mètres de haut et contenir de 30 à 50 kilogrammes de matière organique. Dans celles-ci, les termites forment une « meule » aux dépens de laquelle se développe le champignon symbiotique. Exemple moins populaire, celui des coléoptères, des scolytes, que les Anglo-Saxons appellent « ambrosia beetles ». Ils font pousser des champignons sur les parois de leurs galeries et trouvent, dans ces jardins, l’essentiel de leur nourriture.
Pour en revenir à Littoraria irrorata, cet escargot des marais est l’un des plus abondants des zones de marécages marins. On peut le rencontrer avec une densité qui peut atteindre 40, voire 500 individus au mètre carré et ce, dans une zone côtière qui s’étend sur plus de 2 000 kilomètres de long. Longtemps tenu pour un simple détritivore, à l’instar des crabes qui fréquentent ces milieux, des études récentes ont montré qu’au contraire il se nourrissait d’une plante vivante, Spartina alterniflora. Lorsqu’il mange cette graminée, l’escargot ne consomme pas directement les tissus vivants. Avec sa radula, sa langue râpeuse et coupante, il creuse de longues blessures longitudinales sur les surfaces des feuilles et sur les tiges. Puis il se nourrit des parties mortes qui entourent ces blessures. C’est dans les parties ainsi éraflées que Brian Silliman et son équipe ont observé la présence de champignons, des ascomycètes des genres Phaeosphaeria et Mycosphaerella. Or, ce champignon est le mets préféré du gastéropode. Par ailleurs, les biologistes se sont rendu compte que le petit mollusque déposait résolument des boulettes de ses fèces sur chacune des blessures pratiquées sur la plante. D’où un certain nombre d’hypothèses que ces biologistes ont formées et que l’on peut concentrer sous forme de questions. Tout d’abord, Littoraria irrorata, l’escargot marin, aide-t-il à la croissance des champignons sur Spartina, cela par son activité d’éraflures et par l’application de ses boulettes fécales ? Cette action a-t-elle, en définitive, un effet positif sur la croissance de cet escargot ? Le champignon, lui, ne trouve-t-il pas là un double bénéfice ? En obtenant, dans un premier temps, un bon aliment dans les tissus de la plante, dans laquelle il pénètre facilement grâce aux éraflures, et, ensuite, en recevant un supplément de nutriments supplémentaires grâce aux fèces de l’escargot. Enfin, après avoir constaté que le comportement singulier du gastéropode ralentissait de manière importante la croissance et le développement de la graminée, les chercheurs se sont demandé s’ils ne pouvaient pas faire l’hypothèse suivante : n’y aurait-il pas là une sorte de mécanisme primaire du contrôle de la croissance de Spartina ?
Gastéropode prévoyant
C’est dans l’île de Sapelo, en Géorgie, que les analyses les plus minutieuses ont été conduites. L’équipe de Brian Silliman a opéré dans tous les sens. Dans la nature d’abord, en provoquant artificiellement des éraflures de radula, et en y déposant ensuite de la matière fécale ; à l’inverse, en ôtant des champignons proliférant sur des graminées contaminées, et cela pour voir s’il existait une modification de leur croissance. En laboratoire ensuite, où les chercheurs ont mesuré que 48 % des escargots connaissaient une mortalité rapide s’ils vivaient sur des feuilles vertes non blessées.Ainsi, ils ont fini par se convaincre que Littoraria irrorata promeut le développement des ascomycètes pour s’en nourrir. Ainsi, en d’autres termes, l’objectif premier de cette pratique, celle qui consiste à érafler les feuilles, ne réside pas dans le fait de se nourrir, mais de préparer en quelque sorte le substrat sur lequel vont se développer ces champignons si nutritifs pour notre escargot marin !
Bénéfice réciproque
On peut maintenant dérouler en la résumant la boucle du mutualisme. Littoraria irrorata accélère, tout d’abord, le développement des champignons sur la graminée à travers une relative non-nutrition des parties éraflées de la plante. Puis il poursuit cette action par une déposition de matière fécale. La production de champignons qui s’ensuit permet à l’escargot de croître. En revanche, le bénéfice des champignons réside dans le fait qu’ils ont un accès facilité vers les tissus intérieurs de la plante et qu’ils reçoivent, de surcroît, un supplément de nutriments sous forme de matière azotée dans les fèces de l’escargot. Il est nécessaire de constater immédiatement que cette symbiose entre l’escargot et le champignon est facultative. Elle ne se présente pas comme ce partenariat obligé qu’entretiennent fourmis Atta ou termites africaines et leurs commensaux, ces espèces étant strictement mycophages. Fourmis et termites champignonnistes ont atteint un niveau de symbiose inégalé ; ce sont des éleveurs hors pair. Non seulement ils contrôlent la qualité de leur cultivar, maintiennent la bonne santé de leur jardin de champignons, chassent les nématodes et les mites qui pourraient venir les parasiter, mais vont même jusqu’à attirer certains parasites particuliers qui entretiennent la qualité de leur culture ! Le petit gastéropode américain n’en est pas là. Mais l’extraordinaire intérêt de cette découverte réside dans le fait qu’elle permet d’étudier un exemple totalement nouveau de coévolution, accompagnée de toutes les interactions que celle-ci comporte.Ultime détail, Littoraria irrorata est, lui aussi, un puissant contrôleur de l’environnement, ce que les Anglo-Saxons appellent « top-down control ». La graminée sur laquelle vit cet escargot est l’une des plantes les plus envahissantes qui soit. Or, l’activité du gastéropode peut abaisser de quelque 60 % sa prolifération.
Stéphane Deligeorges, journaliste scientifique.